为苍生大义，白小纯不得不与通天道人展开决战。随着旧世界破碎，众人流落天外的永恒大陆。而在这里白小纯将面对更严峻的挑战，更强大的敌人。
故事舞台设定在昭和30年代左右的日本，正值高度经济成长期，当时马戏团作为主要娱乐形式，已经融入了人们的日常生活，许多马戏团在日本各地巡回演出，并为了能够参加只有顶级马戏团才被允许参赛的世界级盛会，彼此之间不断竞争、磨炼技艺，在这样的时代背景下，由团长麻利亚率领的向日葵马戏团一边常年为资金短缺而苦恼，一边艰难地继续着巡回演出，就在这时，马戏天才少女鹤卷瑞佳因某些原因来到马戏团，故事也由此开始展开。
不擅长与人接触，在自己与他人之间筑起心墙的高中生——冰川小雪。除了青梅竹马的安昙美姬外，她不与任何人来往，过着平静的日子。然而，一个不知为何拼命拉近距离的男生——雨宫凑，出现在了她的面前——？ 在逐渐...
随着小众的怪兽电影日趋没落，痴迷于怪兽片类型的导演——蒙奇，也对一直以来的坚持产生了迷惘……却没想到，有朝一日虚构的怪物竟然真实出现在他面前。为了能实现愿望，蒙奇决定与魔族少女莉雅合作，帮助她拍摄以魔族为主题的电影。然而跟随着拍摄进程，蒙奇却发现，异界的一切竟都与自己息息相关……
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大家一起歼灭了皮下真率领的犯罪组织「蒲公英」，「夜樱前线」顺利成功，接着还一并举办了太阳与六美的婚宴，夜樱家迎来了安稳的日常生活…… 然而却冒出了新任务？ 某天，太阳在梦中与夜樱家初代当家夜樱蕾进行对话。她表示为了达成「杀了我」的这个愿望，有两个不可或缺的事物。听从蕾说的话，为了接触掌握关键的皮下，太阳要挑战银级特务考试，但是有传言指「今年不会有任何人合格」，最凶狠的考官们正在等着他！ 然后露出无畏笑容，六美她们的父亲夜樱百终于动了起来，身上带有重重谜团的他，究竟有何目的？ 各式各样的事件降临在夜樱家！ 家人之间的关系遭受考验！ 电视动画『夜樱家的大作战』的新章，作战开始！
